Druga połowa lat 60. XX w. przyniosła kolejne pomysły dotyczące rozszerzenia stanu bazy lokalowej Muzeum. Jeden z nich dotyczył odbudowy zachodniej części Starego Rynku, gdzie mieściła się siedziba bydgoskiego Muzeum w latach 1923-1939. Koncepcja powiązana była z powstaniem Pomnika Walki i Męczeństwa Ziemi Bydgoskiej. Śmiała przebudowa, która mogła zmienić całkowicie charakter tej części miasta, nigdy nie wyszła poza fazę projektową. Trzecia powojenna dekada w historii Muzeum to czas dynamicznych zmian, nastąpiła wówczas konfrontacja międzywojennych koncepcji z nowoczesnymi założeniami muzealnictwa. Nie zrezygnowano jednak z wypracowanych form w zakresie wystawiennictwa i kolekcjonerstwa, szczególnie w dziedzinie sztuki.
Przejawem wykrystalizowania się ważnej dla profilu instytucji koncepcji tworzenia kolekcji sztuki współczesnej, nawiązującej do tradycji międzywojennej, było powstanie Galerii współczesnego malarstwa polskiego (1964-1975). Ulegała ona nieustannym przemianom, poszerzaniu i uzupełnianiu o interesujące dzieła sztuki. Drugą niezwykle ważną ekspozycją dla późniejszej rozbudowy zbiorów była wystawa Współczesna grafika polska (1965-1968). Galeriom tym towarzyszył cykl wystaw aneksowych, które w formie monograficznych pokazów rozszerzały problematykę współczesnej sztuki polskiej. W cyklu zaprezentowano m.in. wystawy: Andrzej Wróblewski. Malarstwo (1964), Malarstwo i rysunek Ignacego Witza (1964), Tadeusz Dominik. Malarstwo (1965), Malarstwo Stanisława Teisseyre (1967) oraz Tymon Niesiołowski. Malarstwo, rysunek, grafika i rzeźba (1966).
W 1966 r. po raz pierwszy w historii bydgoskie Muzeum zaprezentowało wystawę poza granicami kraju. Pokaz Współczesna grafika polska gościł we włoskim Reggio Emilia, mieście partnerskim Bydgoszczy od 1962 r. Kolejna ekspozycja zagraniczna została zorganizowana przez bydgoską placówkę we francuskim Nancy i nosiła tytuł Peinture Polonaise Contemporaine i przedstawiała wybrane dzieła sztuki polskiej. Działania prowadzone w ramach współpracy międzynarodowej były kontynuowane w mniejszym zakresie w następnej dekadzie. Na przełomie 1971 i 1972 r. w jugosłowiańskim Kragujevacu zaprezentowano ekspozycję Początki okupacji hitlerowskiej w Bydgoszczy 1939 r.
Dokonywane zakupy dzieł artystów polskich tworzących do 1939 r. motywowane były chęcią odbudowy przedwojennej kolekcji sztuki polskiej po stratach poniesionych podczas II wojny światowej. W tym nurcie mieszczą się także działania mające na celu współpracę z artystami Bydgoszczy i regionu oraz tworzenie kolekcji ich dzieł. Początkiem była Galeria współczesnego malarstwa pomorskiego (1962), a nową formą współdziałania z plastykami stały się tematyczne wystawy konkursowe, związane z zakupami ich prac, np. Okres cierpień i walki w malarstwie, grafice, rysunku i rzeźbie 1939-1945 (1969) oraz Moje miasto. Wystawa prac konkursowych grafiki i rysunku z okazji 25. rocznicy wyzwolenia Bydgoszczy (1970).
W 1966 r. z Działu Historii wydzielono Dział Walki i Męczeństwa 1939-1945, a w 1969 r. Dział Historii PRL. Pierwszy z nich skupiał się na propagandowym przekazaniu treści do odbiorcy. Drugi zaś przygotował dwie ekspozycje: Okupacja hitlerowska w Bydgoszczy 1939-1945 (1966-1968) oraz Eksterminacja bydgoszczan w początkach okupacji hitlerowskiej (1974). Tematyka martyrologii narodu polskiego w okresie II wojny światowej po włączeniu działu w strukturę Działu Historii nie pojawiała się później już tak często, ale należy przy tym wspomnieć, że zrealizowana 10 lat później wystawa Wizerunek zbrodni – Bydgoszcz 1939 (1984) funkcjonowała przez 8 lat w Spichrzach nad Brdą jako stała ekspozycja.
Powstanie nowych działów i rozbudowa kolekcji przyczyniły się do bogatszej oferty wystawienniczej w zakresie historii, numizmatyki i archeologii. Częściej organizowano ekspozycje problemowe o charakterze stałym, prezentujące muzealne zasoby, np. Okupacja hitlerowska w Bydgoszczy 1939-1945 (1966-1968), Od klęski do zwycięstwa. W 30. rocznicę wybuchu II wojny światowej (1969-1971), Pradzieje regionu bydgoskiego (1971-1975), Moneta polska (1971-1973) oraz Rzemiosło (1972-1975).
Cieszącą się niezwykłą popularnością w tym czasie formą działalności upowszechnieniowej były projekcje filmów dokumentalnych, edukacyjnych i reportażowych, związanych ze sztuką. Po raz pierwszy tego typu seanse zostały zorganizowane w 1962 r. Z powodu dużego zainteresowania podjęta została decyzja o wprowadzeniu cyklicznej akcji Kino Art w 1966 r. W co drugi piątek w Muzeum wyświetlano zestawy dwóch – trzech filmów poświęconych sztuce, historii sztuki i tematom pokrewnym. Na początku lat 70. XX w. działania te były kontynuowane, co więcej, jedna z sal wystawowych znajdujących się w Spichrzach nad Brdą została przystosowana do pełnienia funkcji sali kinowej.